È l'Ufficio della Sezione che si occupa in modo particolare della vigilanza nei confronti degli organi degli Enti locali (Comuni e Consorzi) e dei loro membri. Coaudiuva se del caso l'Ufficio della gestione finanziaria per quanto attiene alla vigilanza finanziaria.

Rientra in questa attività la gestione delle procedure di vigilanza, ovvero delle procedure attraverso cui il Cantone esercita il suo controllo. La base legale, per i Comuni è agli art. 194 e segg. Legge organica comunale (cfr. anche art. 42 Legge sul consorziamento dei Comuni).

Il Cantone interviene, con le necessarie verifiche e se del caso ordinando un'inchiesta amministrativa, quando nell'agire degli organi locali sono riscontrabili indizi di cattiva amministrazione a detrimento di importanti interessi collettivi, rispettivamente violazioni dei doveri delle cariche da parte dei loro membri.

Interviene inoltre su segnalazione di cittadini e amministratori locali (istanze di intervento).

L'Ufficio si occupa anche della preparazione delle risoluzioni di ratifica degli organi comunali e consortili.
La Sezione Enti locali esercita un'attività di vigilanza anche in sede di ratifica di atti emanati dagli Enti locali (regolamenti, convenzioni, statuti, stanziamenti di crediti ecc.).

L'Ufficio amministrativo e del contenzioso e l'Ufficio della gestione finanziaria si occupano poi di consulenza.
Vengono redatti pareri o approfondimenti su temi attinenti alla gestione di Comuni e Consorzi, in particolare su argomenti riguardanti l'applicazione della Legge organica comunale e della Legge sul consorziamento dei Comuni.