È l'Ufficio della Sezione che si occupa in modo particolare della vigilanza nei confronti degli organi degli Enti locali (Comuni e Consorzi) e dei loro membri.

Rientra in questa attività la gestione delle procedure di vigilanza, ovvero delle procedure attraverso cui il Cantone esercita il suo controllo. La base legale, per i Comuni è agli art. 194 e segg. Legge organica comunale (cfr. anche art. 42 Legge sul consorziamento dei Comuni).

Il Cantone interviene, con le necessarie verifiche e se del caso ordinando un'inchiesta amministrativa, quando nell'agire degli organi locali sono riscontrabili indizi di cattiva amministrazione a detrimento di importanti interessi collettivi, rispettivamente violazioni dei doveri delle cariche da parte dei loro membri.

Interviene inoltre su segnalazione di cittadini e amministratori locali (istanze di intervento).

L'Ufficio si occupa anche della preparazione delle risoluzioni di ratifica degli organi comunali e consortili.
La Sezione Enti locali esercita un'attività di vigilanza anche in sede di ratifica di atti emanati dagli Enti locali (regolamenti, convenzioni, statuti, stanziamenti di crediti ecc.).

L'Ufficio amministrativo e del contenzioso della Sezione Enti locali si occupa poi di consulenza.
Vengono redatti pareri o approfondimenti giuridici su temi attinenti alla gestione di Comuni e Consorzi, in particolare su argomenti riguardanti l'applicazione della Legge organica comunale e della Legge sul consorziamento dei Comuni.